Weiche und dehnbare organische Bioelektronik für die kontinuierliche intraoperative neurophysiologische Überwachung während der Mikrochirurgie

Nature Biomedical Engineering (2023)Diesen Artikel zitieren

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In der Mikroneurochirurgie ist es von entscheidender Bedeutung, die strukturelle und funktionelle Integrität des Nervs durch kontinuierliche intraoperative Identifizierung der neuralen Anatomie aufrechtzuerhalten. Zu diesem Zweck berichten wir hier über die Entwicklung eines übersetzbaren Systems, das weiche und dehnbare organisch-elektronische Materialien für die kontinuierliche intraoperative neurophysiologische Überwachung nutzt. Das System verwendet leitende Polymerelektroden mit niedriger Impedanz und niedrigem Modul zur kontinuierlichen Aufzeichnung von Nahfeld-Aktionspotentialen während mikrochirurgischer Eingriffe, bietet im Vergleich zu handgeführten klinischen Sonden für die intraoperative neurophysiologische Überwachung ein höheres Signal-Rausch-Verhältnis und eine geringere Invasivität und kann gemultiplext werden zur präzisen Lokalisierung des Zielnervs ohne anatomische Orientierungspunkte. Im Vergleich zu kommerziellen Metallelektroden ermöglichte das neurophysiologische Überwachungssystem eine verbesserte postoperative Prognose nach Tumorresektionsoperationen bei Ratten. Die kontinuierliche Aufzeichnung von Nahfeld-Aktionspotentialen während mikrochirurgischer Eingriffe kann eine präzise Identifizierung der neuronalen Anatomie während des gesamten Eingriffs ermöglichen.

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Diese Arbeit wurde von der National Natural Science Foundation of China (Nr. 82071996) unterstützt. Ein Teil der Arbeit wurde vom Wu Tsai Neuroscience Institute der Stanford University unterstützt. Ein Teil dieser Arbeit wurde an den Stanford Nano Shared Facilities (SNSF) durchgeführt, unterstützt von der National Science Foundation unter der Auszeichnung ECCS-2026822. Wir danken G. Jia und Z. Xue für die administrative Unterstützung; L. Yang für die instrumentelle Unterstützung von CINM-Messungen; und D. Zhang, C. Zhang, X. Wang und Y. Wang für die Unterstützung bei dem Projekt.

Diese Autoren haben gleichermaßen beigetragen: Wenjianlong Zhou, Yuanwen Jiang.

Abteilung für Neurochirurgie, Beijing Tiantan Hospital, Nationales Zentrum für neurologische Störungen, Capital Medical University, Peking, China

Wenjianlong Zhou, Qin Xu, Liangpeng Chen, Yuan Zhang, Xiudong Guan, Shunchang Ma, Peng Kang, Linhao Yuan, Deling Li und Wang Jia

Fakultät für Chemieingenieurwesen, Stanford University, Stanford, CA, USA

Yuanwen Jiang, Jian-Cheng Lai, Donglai Zhong, Jeffrey B.-H. Tok und Zhenan Bao

Abteilung für Neurophysiologie, Beijing Neurosurgical Institute, Capital Medical University, Peking, China

Hui Qiao

Tianjin Key Laboratory of Molecular Optoelectronic Sciences, Department of Chemistry, School of Science, Tianjin University, Tianjin, China

Yi-Xuan Wang

Abteilung für Elektrotechnik, Tsinghua-Universität, Peking, China

Weining Li, Xuecheng Wang, Jiaxin Lei und Milin Zhang

Abteilung für Pathologie, Beijing Tiantan Hospital, Capital Medical University, Peking, China

Yanru Du & Gehong Dong

Abteilung für Neurotomie, Beijing Neurosurgical Institute, Capital Medical University, Peking, China

Shunchang Ma & Wang Jia

China National Clinical Research Center for Neurological Diseases (NCRC-ND), Peking, China

Deling Li & Wang Jia

Beijing Neurosurgical Institute, Capital Medical University, Peking, China

Deling Li

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WZ, YJ, DL, ZB und WJ haben die Studie entworfen. YJ, J.-CL, DZ und Y.-XW führten Materialsynthesen und Charakterisierungen durch. WZ, QX, LC, HQ, YZ, WL, XW, JL, XG, SM, PK, LY und MZ führten die Tierversuche und die Zellkultur durch. YD und GD führten die histologische Färbung durch. WZ, YJ, JB-HT, DL und ZB haben das Manuskript mit Beiträgen aller Co-Autoren geschrieben.

Korrespondenz mit Deling Li, Zhenan Bao oder Wang Jia.

Die Autoren geben an, dass keine Interessenkonflikte bestehen.

Nature Biomedical Engineering dankt Nick Donaldson, Peter Nakaji und Bozhi Tian für ihren Beitrag zum Peer-Review dieser Arbeit.

Anmerkung des Herausgebers Springer Nature bleibt hinsichtlich der Zuständigkeitsansprüche in veröffentlichten Karten und institutionellen Zugehörigkeiten neutral.

Das PEDOT-Gerät wurde über einen retrosigmoidalen Zugang aus der oberen Sicht des axialen Querschnitts in einen menschlichen Leichenschädel implantiert. CN V: Trigeminusnerv; CN VII-VIII: Gesichts-akustischer Nervenkomplex.

a, Schematische Darstellung der relevanten Mikroanatomie des Kleinhirnbrückenwinkels (CPA). bc, Schema (b) und MRT-Bild (c), das die Auswirkung des Tumorwachstums auf die angrenzenden Hirnnerven, den Hirnstamm und das Kleinhirn zeigt. VS entstehen typischerweise im inneren Gehörgang, von einem der beiden Vestibularabschnitte des Nervus vestibulocochlearis. CN V: Trigeminusnerv; CN VII-VIII: Facialis-akustischer Nervenkomplex; CN IX-XI: Glossopharyngeusnerv, Vagusnerv und akzessorischer Nerv.

ac, Bei der Operation wurde ein linearer, vertikal ausgerichteter Hinterhauptsschnitt verwendet. d: Nach der Knochenentfernung wurde die Dura freigelegt. e: Anschließend wurde die Dura geöffnet, wodurch der Gesichts-Akustiknerv-Komplex bei zurückgezogenem Kleinhirn freigelegt wurde. f: Zur anschließenden neurophysiologischen Überwachung wurden weiche PEDOT-Elektroden um den Gesichts-Akustiknerv-Komplex gewickelt. CN VII-VIII: Gesichts-akustischer Nervenkomplex.

Nach der Retraktion des Kleinhirns eines anästhesierten Kaninchens wurden drei Gruppen nicht identifizierter Nerven freigelegt. Um jeden sichtbaren Nerv wurden weiche PEDOT-Elektroden gewickelt, um den Gesichts-Akustiknerv-Komplex zu identifizieren. Elektromyographie (EMG, 1 mA, Einzelstimulation) wurde zur Identifizierung von CN V, CN VII und CN XI verwendet, Cochlea-Nerv-Aktionspotentiale (CNAP) wurden zur Identifizierung von CN VIII verwendet. Die P-Werte zum Vergleich der Amplituden sind wie folgt: für den CN V (n = 3 Kaninchen) P < 0,001 im Vergleich zum Rest; für den CN VII (n = 3 Kaninchen) P < 0,001 im Vergleich zum Rest; für den CN VIII (n = 3 Kaninchen) P < 0,001 im Vergleich zum Rest; für den CN XI (n = 3 Kaninchen) P < 0,001 im Vergleich zum Rest. Alle Fehlerbalken bedeuten sd *P < 0,05; **P < 0,01; ***P < 0,001; Es wurde ein ungepaarter, zweiseitiger Student-T-Test verwendet. CN V: Trigeminusnerv; CN VII-VIII: Facialis-akustischer Nervenkomplex; CN IX-XI: Untere Hirnnerven (Nervus glossopharyngeus, Vagusnerv und akzessorischer Nerv).

Quelldaten

a, Fotos der PEDOT- (links) und Au-Elektroden (links), die zur CNAP-Aufzeichnung um den Gesichts-Cochlea-Nervkomplex gewickelt sind. b: Die CNAP-Werte wurden mit dem PEDOT-Gerät (oben) und dem Au-Gerät (unten) gemessen. c: Die PEDOT-Elektrode konnte durchweg höhere CNAP-Amplituden aufzeichnen als die der Au-Elektrode. (n = 11 Nerven, P < 0,001). Alle Fehlerbalken bedeuten sd *P < 0,05; **P < 0,01; ***P < 0,001; Für c wurde der ungepaarte, zweiseitige Student-T-Test verwendet. CN VII-VIII: Gesichts-akustischer Nervenkomplex.

Quelldaten

a, Schematische Darstellung und Variation der Wellenformen des Cochlear-Nerven-Aktionspotentials (CNAP), gemessen mit PEDOT-Elektroden während der Nervenzerrung. * bezeichnet den Zeitpunkt der Nervenzerrung. b: Schematische Darstellung und Variation der von Au gemessenen CNAP-Wellenformen während der Nervenzerrung. * bezeichnet den Zeitpunkt der Nervenzerrung. c, Vergleich der Reaktionslatenzen von CNAP, aufgezeichnet durch PEDOT- oder Au-Elektroden während der Nervenzerrung. (n = 4 Kaninchen, P = 0,427). d, Vergleich der Erholungslatenzen von CNAP, aufgezeichnet durch Au- oder PEDOT-Elektroden während der Nervenzerrung. (n = 4 Kaninchen, P < 0,001). e, Prozentsatz der CNAP-Amplitude nach körperlicher Nervenzerrung, aufgezeichnet durch Au- oder PEDOT-Elektroden. (n = 4 Kaninchen, P < 0,001). Alle Fehlerbalken bedeuten sd *P < 0,05; **P < 0,01; ***P < 0,001; Hierzu wurde der ungepaarte, zweiseitige Student-T-Test verwendet. Die Schaltpläne in a und b wurden mit BioRender.com erstellt.

Quelldaten

ab, Vergleich der Amplitude (a) und Latenz (b) der akustisch evozierten Potentiale (BAEP) im Hirnstamm mit und ohne weiche PEDOT-Elektrodenumhüllung. Die P-Werte zum Vergleich der BAEP-Amplituden und -Latenzen lauten wie folgt: I, vor der Operation (n = 8 Kaninchen) vs. nach der Operation (n = 6 Kaninchen), P = 0,549; II, vor der Operation (n = 8 Kaninchen) versus nach der Operation (n = 6 Kaninchen), P = 0,025; III, vor der Operation (n = 8 Kaninchen) versus nach der Operation (n = 6 Kaninchen), P = 0,742; IV, vor der Operation (n = 8 Kaninchen) versus nach der Operation (n = 6 Kaninchen), P < 0,001; V, vor der Operation (n = 8 Kaninchen) versus nach der Operation (n = 6 Kaninchen), P = 0,258; 0 – I, vor der Operation (n = 8 Kaninchen) versus nach der Operation (n = 6 Kaninchen), P = 0,676; I – II, vor der Operation (n = 8 Kaninchen) versus nach der Operation (n = 6 Kaninchen), P = 0,076; II – III, vor der Operation (n = 8 Kaninchen) versus nach der Operation (n = 6 Kaninchen), P = 0,299; III – IV, vor der Operation (n = 8 Kaninchen) versus nach der Operation (n = 6 Kaninchen), P = 0,035; IV – V, vor der Operation (n = 8 Kaninchen) versus nach der Operation (n = 6 Kaninchen), P = 0,154. cd, Vergleich der BAEP-Amplitude (c) und Latenz (d) mit und ohne starre Elektrodenumhüllung. P-Werte zum Vergleich der BAEP-Amplituden und -Latenzen sind wie folgt: I, vor der Operation (n = 8 Kaninchen) versus nach der Operation (n = 8 Kaninchen), P = 0,005; II, vor der Operation (n = 8 Kaninchen) versus nach der Operation (n = 8 Kaninchen), P < 0,001; III, vor der Operation (n = 8 Kaninchen) versus nach der Operation (n = 8 Kaninchen), P = 0,058; IV, vor der Operation (n = 8 Kaninchen) versus nach der Operation (n = 8 Kaninchen), P < 0,001; V, vor der Operation (n = 8 Kaninchen) versus nach der Operation (n = 8 Kaninchen), P = 0,002; 0 – I, vor der Operation (n = 8 Kaninchen) versus nach der Operation (n = 8 Kaninchen), P < 0,001; I – II, vor der Operation (n = 8 Kaninchen) versus nach der Operation (n = 8 Kaninchen), P < 0,001; II – III, vor der Operation (n = 8 Kaninchen) versus nach der Operation (n = 8 Kaninchen), P < 0,001; III – IV, vor der Operation (n = 8 Kaninchen) versus nach der Operation (n = 8 Kaninchen), P = 0,987; IV – V, vor der Operation (n = 8 Kaninchen) versus nach der Operation (n = 8 Kaninchen), P = 0,236. e, Vergleich der BAEP-Amplitude mit der Umhüllung weicher PEDOT-Elektroden und mit der Umhüllung starrer Elektroden. P-Werte zum Vergleich der BAEP-Amplituden sind wie folgt: I, PEDOT-Elektroden (n = 6 Kaninchen) im Vergleich zu starren Elektroden (n = 8 Kaninchen), P = 0,049; II, PEDOT-Elektroden (n = 6 Kaninchen) im Vergleich zu starren Elektroden (n = 8 Kaninchen), P < 0,001; III, PEDOT-Elektroden (n = 6 Kaninchen) im Vergleich zu starren Elektroden (n = 8 Kaninchen), P = 0,206; IV, PEDOT-Elektroden (n = 6 Kaninchen) im Vergleich zu starren Elektroden (n = 8 Kaninchen), P = 0,820; V, PEDOT-Elektroden (n = 6 Kaninchen) im Vergleich zu starren Elektroden (n = 8 Kaninchen), P = 0,009. Alle Fehlerbalken bedeuten sd *P < 0,05; **P < 0,01; ***P < 0,001; NS, nicht signifikant; Für ae wurde der ungepaarte, zweiseitige Student-T-Test verwendet. I: Welle I – Potenziale im Hörnerv (distaler Teil); II: Welle II – Potentiale im proximalen Teil des Cochlea-Kerns; III: Welle III – Potenziale am unteren Pons, oberer Olivenkern; IV: Welle IV – Potenziale an den oberen Brücken; V: Welle V – Potenziale im unteren Mittelhirn.

Quelldaten

a, Schematische Darstellung der Biokompatibilitätsstudie und Längsschnittschnitt des Ischiasnervs, markiert mit dem Entzündungsbiomarker ER-HR3 für weiches PEDOT, starres und Scheinkontrolle. Weiche PEDOT-Elektroden oder starre Elektroden wurden jeweils zwei Wochen lang um den Ischiasnerv der Ratten gewickelt. b, Histogramm, das die mittlere Fluoreszenzintensität von ER-HR3 für weiche PEDOT-, starre und Schein-Kontrolle zeigt (n = 4 Nerven). Die P-Werte zum Vergleich der ER-HR3-Intensitäten sind wie folgt: für Schein- und weiche PEDOT-Elektroden: P < 0,001; für Schein- und starre Elektroden P < 0,001. für weiche PEDOT- und starre Elektroden P < 0,001. Alle Fehlerbalken bedeuten sd *P < 0,05; **P < 0,01; ***P < 0,001; Für b wurde der ungepaarte, zweiseitige Student-T-Test verwendet. Die Schaltpläne wurden mit BioRender.com erstellt.

Quelldaten

af, Fotos des gleichen Kaninchen-Ischiasnervs unter verschiedenen Schweregraden scharfer Schädigung mithilfe einer Mikroschere und entsprechender evozierter Elektromyographie (EMG)-Signale. g, Vergleich der evozierten EMG-Amplituden mit weichen PEDOT-Elektroden bei verschiedenen Graden scharfer Schädigung. P-Werte zum Vergleich der EMG-Amplituden sind wie folgt: G 0 (n = 4 Nerven) versus GI (n = 4 Nerven), P = 0,007; GI (n = 4 Nerven) versus G II (n = 4 Nerven), P = 0,005; G II (n = 4 Nerven) versus G III (n = 4 Nerven), P = 0,007; G III (n = 4 Nerven) versus G IV (n = 4 Nerven), P = 0,011; h, Amplituden der akustisch evozierten Potenziale des Hirnstamms (BAEP) und des CNAP bei verschiedenen Graden der Schädigung des Nervus cochlearis. CNAP wurde mit weichen PEDOT-Elektroden aufgezeichnet, die um den Nerv gewickelt waren. P-Werte zum Vergleich der Amplituden sind wie folgt: CNAP: Keine Schädigung (n = 4 Nerven) versus schwere Schädigung (n = 4 Nerven), P < 0,001; BAEP (VI): Keine Schädigung (n = 4 Nerven) versus schwere Schädigung (n = 4 Nerven), P < 0,001; BAEP (VI): Keine Schädigung (n = 4 Nerven) versus schwere Schädigung (n = 4 Nerven), P < 0,001. Alle Fehlerbalken bedeuten sd *P < 0,05; **P < 0,01; ***P < 0,001; Für g wurde ein gepaarter, zweiseitiger Student-T-Test verwendet. Für h wurde der ungepaarte, zweiseitige Student-t-Test verwendet.

Quelldaten

a, Schematische Darstellung der Nervenstimulation zur Beurteilung des Gesichtsnervs. bc, Schematische und evozierte Elektromyographie (EMG)-Wellenformen durch Stimulation der Gesichtsnerven mit PEDOT-Elektroden (b) und kommerziellen Metallelektroden (c) bei 4 mA. d, Vergleich der evozierten EMG-Amplituden durch PEDOT-Elektroden und herkömmliche Metallelektroden bei 4 mA (n = 9 Nerven, P < 0,001). Alle Fehlerbalken bedeuten sd *P < 0,05; **P < 0,01; ***P < 0,001; Für d wurde der ungepaarte, zweiseitige Student-t-Test verwendet. Die Schaltpläne in a, b und c wurden mit BioRender.com erstellt.

Quelldaten

Ergänzende Abbildungen. 1–12, Tabelle 1 und Videountertitel.

BAEP-Überwachung.

CNAP-Überwachung.

Vergleich der Reaktions-(Erholungs-)Latenz zwischen BAEP- und CNAP-Signalen unter dem Ziehen eines einzelnen Cochlea-Nervs.

Die langsame Reaktion und die lange Erholungslatenz von BAEP-Signalen bei wiederholtem Nervenzug.

Zerren des Schläfennervs unter kontinuierlicher CNAP-Überwachung.

Gangstudie des Ischiasnerv-Schwannommodells.

Gangvergleich zwischen mit PEDOT-Elektroden überwachten Ratten und kommerziellen Metallelektroden.

Elektrische Stimulationen mit PEDOT-Elektroden.

Vergleich der Elektrostimulationseffizienz zwischen weichen PEDOT-Elektroden und herkömmlichen Metallelektroden.

Statistische Quelldaten.

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Zhou, W., Jiang, Y., Xu, Q. et al. Weiche und dehnbare organische Bioelektronik für die kontinuierliche intraoperative neurophysiologische Überwachung während der Mikrochirurgie. Nat. Biomed. Eng (2023). https://doi.org/10.1038/s41551-023-01069-3

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Eingegangen: 25. Juli 2022

Angenommen: 23. Juni 2023

Veröffentlicht: 03. August 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41551-023-01069-3

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